身為擁有多年歷史的日暮神社家的女兒~日暮籬，在15 歲當天意外地被妖怪拉進「食骨之井」，穿越了時空進入古代的戰國時代。在那裡她與宿命的冤家，一個由妖怪與人類結合所生的半妖少年---犬夜叉相遇，並無意間解開了犬夜叉身上的封印使其復活。

擁有無限妖力的「四魂之玉」原本藏在日暮籬的體內，在一次與妖怪的爭奪戰裡，「四魂之玉」破碎開來分散於各地，阿籬與犬夜叉兩人因而踏上蒐集碎片之旅，並在冒險的旅程中，陸續發生了許多事……。

雖然楓姥姥告訴阿籬和犬夜叉兩人必須同心協力，才能找回散落各處的四魂之玉碎片，但是不合的兩人，加上一心想回到現代，尋找散落的四魂之玉，更加困難。偏偏這時候出現了一個操縱頭髮的妖魔，她把阿籬推進了食骨之井……。

原本以為回到現代就能安心度日的阿籬，卻在吃飯時看到犬夜叉闖了進來，更可怕的是犬夜叉還引來了逆髮結羅操縱的頭髮，阿籬為了保護家人決定再跟犬夜叉回到古代與逆髮結羅對決……

犬夜叉的哥哥殺生丸與他的手下邪見突然出現，他一心想尋找父親墓地裡的寶物，令守墓人冥加爺爺十萬火急地趕來通知犬夜叉。沒想到殺生丸隨即找上門，而且還帶來一個與犬夜叉的母親十分神似的女人……

原來殺生丸帶來的犬夜叉母親是妖怪無女，她是失去孩子的母親怨念聚集而成的妖怪，殺生丸利用無女問出了父親墓地的線索，兩人便在墓地中展開了一場寶物爭奪戰……