尼子经久与大内义光之间的关系越来越紧张，而且两国也一直迫毛利表态。重信义元就觉得尼子很不可靠，再加上毛利家与大内家一直有深厚的关系，所以他当然想与大内联手对抗尼子家。此时美伊刚好怀孕，并且在十月怀胎后，顺利生下一名健康的男婴千代寿丸。尼子经久得知元就想与大内联手，就马上派兵威吓元就，最后元就只好屈服于尼子之下，答应加入尼子军。

元就在尼子经久的武力威胁之下，只好加入尼子军，与尼子联手攻击大内的镜山城。为处罚元就这么晚才决定力入尼子军，经久要求毛利担任先锋，并且由体弱多病的九主军幸松丸带兵。由于镜山城的地形易守难攻，毛利不管怎么攻打都无法攻破。元就经过一番苦思之后，终于想到一个妙计，他决定笼络镜山城守藏田房信的叔父藏田直信，并且顺利问出进入镜山城的捷径，最后终于攻下镜山城。

毛利家的主君，年仅九岁的幸松丸，因为天生体弱多病，在经过镜山城之战后就卧病在床，没过几天就去世了。毛利没有了主君，理应由正室的次子元就来继承，但是尼子却要求元就由尼子家收养养子，并且由元纲（西岛秀俊饰）担任养子的代理人。为了主君继承一事非常烦恼的元就，原本为了避免兄弟互争，所以答应收养尼子家的养子，与元纲合力掌管毛利。但是在毛利重臣志道的规劝之下，元就还是决定由自己继承主君之位，毛利家的新主诞生了。

在志道的运筹帷幄下，元就继任了领主之住。此事让弟弟元纲极为不满，与重臣桂广澄联手企图谋反。元就事前得知消息，不愿相信，特地去找元纲证实。元纲表面不露声色，其心中早已打定主意。元纲不顾母亲相合夫人的反对，坚持贯彻已志。桂广澄起兵前亦曾拜访渡边胜，但渡边胜无意参与。元网与桂广澄起兵失败，当场丧命。广澄临终前交代元就要创造新的元就，元就相当感动。渡边胜得知广澄造反的消息，立即赶至郡山城，只看到桂广澄被抬出城门的尸体。

元纲的死令相合夫人伤心至极，便藉故支开元就，于元纲墓前自尽。此事令元就相当自责。另一方面，井上元兼极具野心，趁着探查谋反一事，在未掌握证据之下，假借主公之命带兵进攻渡边府，杀了渡边胜。此时正在渡边府的藤野，带着渡边之子通逃出追杀。而广澄之子元澄，则计划对郡山城发动攻击。元就一得到消息，便只身赶赴桂府，当面对元澄表态。元澄在元就以性命相博的说服下，打消谋反之意，并成为元就之家臣。谋反一事告终结后，元就表示对一切既往不咎，要求大家同心协力，以建造一个新的毛利。

弟弟元纲及重臣桂广澄、渡边胜死后，元就誓言要振兴毛利家，于是开始在毛利国内外选拔人才，培养自己的近臣心腹团。这时选出的人有儿玉就忠、赤川元保。大永四年（1524年），毛利元就率领新选出的近臣出兵支援尼子军，暗中帮助与元就有杀父之仇的熊谷将军对抗大内军，使初次出征的大内义隆（风间彻饰）吃了大败仗，同时也化解了熊谷多年来的怨仇。而尼子家的新一代尼子诠久（高岛政宏饰），以新官党的势力为后盾，强烈要求其父经久让位，父子发生冲突。尼子再要求元就出兵助阵，元就以收割期将至为由拒绝，在尼子、大内二大势力的倾轧之下，元就决定归附大内氅下，于是玫访大内大本营所在的严岛，在这里邂逅了控制濑户内海交通的村上海军之海军女神加芽（叶月里绪菜饰）。